Tânărul Hiccup și dragonul său iubit, Toothless, se confruntă cu o amenințare întunecată atunci când devin liderii comunităților lor. În timp ce caută noi insule și dragoni, Hiccup, Astrid, Toothless și Stormfly o descoperă pe Light Fury și o lume subterană a dragonilor. Light Fury, o femelă dragon misterioasă, cu atribute fizice rare, își propune să retrezească partea sălbatică a lui Toothless, care a fost amorțită de domesticire. Cu toate acestea, înapoi în Arcapellago, Grimmel, un bărbat care vânează fiecare Night Fury și Light Fury cere ca Hiccup să-i predea pe Toothless și Light Fury. Refuzând, el o capturează pe Light Fury și jură să-l distrugă pe Hiccup și pe toți cei dragi lui. Când cea mai întunecată amenințare pe care au întâmpinat-o vreodată se abate asupra satului lor, Hiccup și Toothless trebuie să părăsească singura casă pe care o cunosc și să călătorească într-un colț ascuns al lumii, despre care se crede că este doar un mit. Hiccup, Toothless și prietenii lui trebuie să se confrunte cu această nouă amenințare și să caute o nouă casă unde atât ei, cât și dragonii să poată trăi în pace. Pe măsură ce adevăratele lor destine sunt descoperite, dragonul și călărețul se vor lupta împreună, până la capătul Pământului, pentru a-i salva și proteja pe toți cei dragi.